O ano é 1946 e os tempos de paz tiveram um forte baque na vida de Peggy Carter, já que ela agora se encontra marginalizada pelos homens que voltaram do combate no exterior. Trabalhando para a SSR (Reserva Científica Estratégica), Peggy deve conciliar seu trabalho administrativo com as missões secretas que ela realiza para Howard Stark. Tudo isso enquanto tenta levar sua vida como uma mulher solteira nos Estados Unidos da América, após perder o amor de sua vida – Steve Rogers.